La Flotte Eternelle était une force de combat spatiale composée de centaines, voire des milliers, de croiseurs de combat très redoutables provenant de Iokath, équipés des réacteurs les plus rapides de la galaxie et de multiples armements surpuissants. Il s'agissait de vaisseaux commandés par des unités droides, les unités GEMINI, subordonnées par GEMINI Prime et contrôlés depuis le Trône Eternel par son possesseur. Cette flotte était totalement automatisée et, sous l'Empire Eternel, était capable de produire des milliers de Skytrooper dans les usines intégrées à leur structure, et possédait également un dispositif de camouflage. Il s'agissait de l'une des forces de combat les plus puissantes de l'histoire de la galaxie, toujours déployée en formation serrée, et sa seule faiblesse était le Cénotaphe.

La Flotte Eternelle fut conçue dans les temps anciens de la planète Iokath, bien avant l'extinction de l'espèce dominante, et fut utilisée pour conquérir l'ensemble de l'Espace Sauvage, balayant toute forme de résistance. Cependant, alors que la Flotte faisait tomber la planète Zakel, entraînant une longue histoire de divinités dans les siècles qui suivirent, elle fut contrée par le Cénotaphe, autre création de Iokath et unique vaisseau à pouvoir combattre la Flotte Eternelle. Au terme d'une grande bataille, la Flotte fut vaincue et se retira tandis que le Cénotaphe disparaissait dans les profondeurs de Zakel, ne laissant derrière eux que légendes. La Flotte était toutefois encore très puissante et imposante, bien que désactivée, et fut découverte un jour par Valkorion, avec l'aide de ses Descendants de Zakel, qui utilisa cette flotte pour asseoir le pouvoir de l'Empire Eternel, destiné à devenir l'ultime force de la galaxie pour l'unifier sous une même bannière. La Flotte récupéra une partie de l'Espace Sauvage pour protéger Zakel en toute discrétion, contrôlée depuis le Trône Eternel de l'Empereur Valkorion, et se contenta d'un rôle de protection pendant des dizaines d'années.

En – 3637, les fils de Valkorion, les princes Arcann et Thexan, utilisèrent la Flotte Eternelle pour mener des opérations offensives contre la République Galactique et l'Ancien Empire Sith Reconstitué afin d'obtenir la considération de leur père, dévoilant leurs forces à la galaxie, annihilant même Korriban dans la foulée. Peu de temps après, tandis que Dark Marr menait une coalition sans précédent dans l'Espace Sauvage pour traquer l'essence de son Empereur Sith qu'il avait ressenti après la chute de Ziost, la Flotte Eternelle déferla sur ses vaisseaux et anéantit totalement cet intrus, capturant le conseiller Noir et son allié l'Etranger, ce qui conduisit à la mort de Valkorion et au couronnement d'Arcann, qui utilisa la Flotte pour conquérir la galaxie et en devenir l'Empereur. Pendant cinq longues années, la Flotte Eternelle fut le fer de lance de l'invasion d'Arcann, soumettant la République, les Sith, les Hutts, les Mandaloriens et toutes les autres formes de résistance, prenant ainsi le contrôle de la galaxie. Le vent tourna toutefois à la libération de l'Etranger des geôles d'Arcann, lorsqu'il découvrit le Cénotaphe dans les Marais Sans Fin et qu'il l'utilisa pour fuir Zakel en détruisant de nombreux vaisseaux de la Flotte Eternelle au passage. Dès lors, une guerre sans merci débuta entre l'Empire Eternel et l'Alliance de l'Etranger, et la Flotte fut utilisée dans tous les affrontements, perdant de plus en plus de croiseurs à chaque combat devant les forces ennemies qui se multipliaient, notamment après la chute d'Asile et la destruction de nombreuses planètes par les tirs de la Flotte.

Le secret de la Flotte fut également percé par l'un des alliés de l'Etranger, la conscience SCORPION, qui mena les forces de l'Alliance sur Darvannis pour s'emparer de GEMINI Prime, maître des unités de contrôle des croiseurs. Le cours de la guerre changea profondément alors que SCORPION s'emparait d'une partie de la Flotte à son propre compte alors que le reste demeurait subordonné au Trône, conduisant à la première bataille d'Odessen qui vit la chute d'Arcann. SCORPION s'allia ensuite à Vaylin qui récupéra le Trône et, après avoir libéré les unités GEMINI dont certaines partirent explorer la galaxie, utilisa la Flotte pour soumettre de nouveau les résistants à l'Empire Eternel, mais cette fois en faisant un véritable bain de sang et ralliant l'Empire Sith et la République derrière l'Alliance. La seconde partie de la guerre fut dévastatrice pour chacun des camps, de nombreux vaisseaux de la Flotte étant détruits à mesure que Vaylin détruisait des mondes et des flottes ennemies, notamment lors de la bataille de Voss. De manière surprenante, le conflit s'étendit jusqu'à Iokath, planète d'origine de la Flotte, et de nombreux secrets sur SCORPION et le Cénotaphe furent également dévoilés. La Flotte fut ainsi temporairement retirée du contrôle du Trône Eternelle, sa commande priorisée par le pouvoir de Iokath et la conscience ARIES, mais les efforts distincts de Vaylin et de l'Etranger à sa surface libérèrent la Flotte qui se hâta de quitter Iokath pour reprendre le combat.

La fin de la guerre se profila rapidement alors que l'ultime assaut sur Odessen se déroulait, et la chute de Vaylin libéra la Flotte qui, dépourvue de leader, se mit à bombarder les planètes autour desquelles elles orbitaient, qu'il s'agisse de Coruscant, Dromund Kaas ou même Zakel, terrorisant la galaxie pendant quelques heures. Heureusement, l'Etranger se rendit rapidement sur Zakel pour s'emparer du Trône Eternel, prenant le contrôle de la Flotte Eternelle qu'il soumit à son pouvoir, en faisant la nouvelle force de frappe de son Alliance Eternelle, destinée à unifier la galaxie après des siècles de guerre. Naturellement, un tel pouvoir ne pouvait qu'attiser les convoitises et, rapidement, l'Empire Sith et la République Galactique se remirent à comploter pour gagner la guerre, devant cette fois compter avec la force de l'Alliance Eternelle qu'ils jalousaient secrètement. Cette situation tendue, ainsi que la présence d'un traître dans les rangs de l'Alliance, conduisit les trois gouvernements à retourner sur Iokath après avoir entendu les rumeurs d'une autre super arme capable de rivaliser avec la Flotte Eternelle, et cette dernière retourna une nouvelle fois chez elle sous la direction de l'Etranger pour combattre les Sith ou la République, ainsi que les anciens dieux de Iokath qui faillirent la désactiver avant que les croiseurs ne les détruisent.

La Flotte Eternelle continua ensuite d'assurer la volonté de l'Etranger dans toute la galaxie, mais une organisation de conspirateurs appelée l'Ordre de Zildrog mena des actes terribles pour détruire l'Alliance Eternelle et ils parvinrent à réveiller la super arme Zildrog. Cette arme poussa le Cénotaphe à détruire la Flotte Eternelle et le Trône qui y était lié, détruisant définitivement cette force de frappe...